目前, 针对于散养家鸡的报道相对于其他鸟类较多。自2003年起, Dubey等开始对散养家鸡(Gallus domesticus)弓形虫的流行情况、遗传基因进行研究, 样本来源于巴西、美国、墨西哥、葡萄牙、印度、伊朗、刚果、马里等分布于世界南美洲、北美洲、欧洲、亚洲、非洲五大洲的国家和地区。来自全球的22个国家散养家鸡的弓形虫流行情况, 文中报道的检测方法大多运用Dubey建立的改良凝集试验(MAT), 通过采集鸡大脑、心脏和血液等组织和成分, 进行抗体水平测定。本文所收集总的报道有4120个样本, 其中总的阳性样本为1460个, 平均阳性感染率44.1%。其中, 按照区域来分, 五个大洲的平均阳性感染率依次为南美洲(54.0%)、北美洲(46.1%)、欧洲(42.5%)、非洲(33.3%)、亚洲(31.3%)。针对于全球五个大洲散养家鸡的弓形虫感染阳性率比较分析可以看出, 美洲、欧洲地区相对偏高, 非洲、亚洲相对偏低。综合分析可能有以下原因:一是欧美国家和地区生活人口的饮食习惯和生活方式不同, 人的弓形虫感染率高于亚非地区; 二是欧美国家和地区由于研究鸟类弓形虫起步较早, 研究的范围、发表论文和报道数据要多于亚非国家和地区。总体而言, 散养家鸡的弓形虫感染率相对较高, 平均约为50%, 特别是在一些农村卫生条件差, 散养家禽和猫等多种动物混养的地区更高。弓形虫是一种土源性、食源性寄生虫, 猫为其终末宿主, 散养在空旷土地上的家鸡因为猫的活动、土壤啄食、混合饮水等途径感染, 严重危害公共卫生安全, 须引起高度重视。此外, 值得一提的是, 本文中所参考的文献, 对于鸟类弓形虫研究, 在采集样本时多选取鸟类的脑、心脏、血液等组织和成分, 因弓形虫在这几个组织和成分相对富集, 获取虫体的概率相对较高。

全球南美洲、北美洲、欧洲、亚洲、非洲五个大洲报道的关于散养家鸡的弓形虫感染基因型多为常见经典的Ⅰ 型、Ⅱ 型和Ⅲ 型, 来自全球的22个国家和地区, 除欧洲、亚洲地区没有出现Ⅰ 型弓形虫外, 当地散养家鸡弓形虫感染均存在Ⅰ 型、Ⅱ 型和Ⅲ 型, 其中南美洲的巴西、智利分别出现Ⅰ -Ⅱ 型、Ⅰ -Ⅲ 型弓形虫混合基因型, 非洲的乌干达同时出现Ⅰ -Ⅱ -Ⅲ 和Ⅰ -Ⅱ 型弓形虫混合基因型, 欧洲的葡萄牙报道出现独特的基因型模式弓形虫感染(ToxoDB:#254)。混合基因型和非典型基因型不计入内, 从Ⅰ 型、Ⅱ 型和Ⅲ 型占比情况来看, 南美洲Ⅰ 型、Ⅱ 型和Ⅲ 型数量为84、29、77, Ⅰ 型、Ⅲ 型可能为优势基因型。北美洲Ⅰ 型、Ⅱ 型和Ⅲ 型数量为16、9、64, Ⅲ 型远超其他基因型。欧洲没有报道Ⅰ 型, Ⅱ 型、Ⅲ 型数量为51、8, Ⅱ 型的数量远远多于Ⅲ 型。亚洲、非洲地区Ⅲ 型的数量居多。从全球五大洲的数量综合来看, Ⅰ 型、Ⅱ 型、Ⅲ 型分别为101、111、230, Ⅰ 型、Ⅱ 型持平, Ⅲ 型约为Ⅰ 型、Ⅱ 型的两倍, Ⅲ 型可能为全球散养家鸡感染弓形虫的优势基因型(表1)。

表1

Tab.1

表1(Tab.1)

表1 全球分布散养家鸡的弓形虫病流行情况和基因型概况 Tab.1 Prevalence and genotype of toxoplasmosis in free-range chickens (Gallus domesticus) distributed around the world Location Time Sample Ratio Rate Genotype Ratio ToxoDB Reference Brazil 2003 H, BR 16/40 40.0% I/Ⅲ 7/6 Dubey et al[5] Brazil 2003 H 67/96 69.8% I/Ⅲ 34/13 Dubey et al[6] Brazil 2006 H, BR 15/28 53.6% I/Ⅲ /I-Ⅱ 17/1/3 Brandao et al[7] Brazil 2006 H, BR 33/50 66.0% I/Ⅲ 14/10 Dubey et al[8] Brazil 2007 H, BR 39/84 46.4% — — Dubey et al[9] Brazil 2010 H 42/50 84.0% Ⅱ /Ⅲ 5/15 #59/#62 Dubey et al[10] Argentin 2003 H, BR 19/29 65.5% I/Ⅱ /Ⅲ 1/1/7 Dubey et al[11] Argentin 2005 H 25/61 41.0% I/Ⅱ /Ⅲ 4/3/10 Dubey et al[12] Peru 2004 H 13/50 26.0% I/Ⅲ 7/3 Dubey et al[13] Chile 2006 H, BR 47/85 55.3% Ⅱ /Ⅲ /I-Ⅲ 17/4/1 Dubey et al[14] Guyan 2007 H, BR 50/76 65.8% I/Ⅲ Dubey et al[15] Venezuela 2005 H, M 16/46 34.8% Ⅱ /Ⅲ 3/10 Dubey et al[16] America H, BR, BL, 20/118 16.9% Ⅱ /Ⅲ 5/14 Dubey et al[17] America 2006 H, BR 60/144 41.7% I/Ⅲ 5/1 Dubey et al[18] America 2006 H, BR 84/98 85.7% I/Ⅱ /Ⅲ 6/3/6 Dubey et al[19] Mexico 2004 H, BR, BL 13/208 6.3% I/Ⅲ 1/5 Dubey et al[20] Grenada 2005 H, M 53/102 52.0% I/Ⅱ /Ⅲ 5/1/29 Dubey et al[21] Guatemala 2005 H, BR, M 37/50 74.0% I/Ⅲ 3/5 Dubey et al[22] Austria 2005 H 302/830 36.4% Ⅱ 33 Dubey et al[23] Portugal 2006 H, M 61/225 27.1% Ⅱ /Ⅲ 8/4 Dubey et al[24] Portugal 2015 BR Ⅱ /Ⅲ /A 7/4/4 #1#3/#2 Verma et al[25] Italy 2008 H, BR 41/64 64.1% II 3 Dubey et al[26] India 2003 H, BR, BL, 133/741 17.9% Ⅱ /Ⅲ 2/5 #1/#2 Dubey et al[27] Sri Lanka 2005 H, BR 39/100 39.0% Ⅱ /Ⅲ 6/6 Dubey et al[28] Iran 2007 H, M 23/45 51.1% Ⅲ 6 Zia et al[29] Iran 2013 T 41/241 17.0% Ⅱ /Ⅲ 8/33 Khademvat et al[30] Egypt 2003 H, BR, BL 49/121 40.5% Ⅱ /Ⅲ 3/17 Dubey et al[31] Congo 2005 H, M 25/50 50.0% I/Ⅱ /Ⅲ 1/1/8 Dubey et al[32] Mali 2005 H, BR 5/48 10.4% Ⅱ /Ⅲ 2/4 Dubey et al[32] Kenya 2005 BR 4/30 13.3% Ⅱ 1 Dubey et al[32] Ugandan 2008 BR 40/85 47.1% I-Ⅱ -Ⅲ /I-Ⅱ 2/3 Lindstrom et al[33] Ethiopia 2013 H 48/125 38.4% Ⅱ 1 #1 Tilahun et al[34] Total 1460/4120 44.1% I/Ⅱ /Ⅲ 101/111/230 Note: H, Heat; BR, Brain; BL, Blood; M, Muscle; A, Atypical; -, Mixed genotype.

表1 全球分布散养家鸡的弓形虫病流行情况和基因型概况 Tab.1 Prevalence and genotype of toxoplasmosis in free-range chickens (Gallus domesticus) distributed around the world

目前, 除散养家鸡外, 人工养殖的禽类主要有散养家鸭、家鹅、鹌鹑、鸵鸟等, 对于禽类的报道非常少, 对于来自埃及、伊朗、马来西亚、美国、中国五个国家报道的散养家鸭、家鹅主要的弓形虫基因型为Ⅰ 型、Ⅱ 型、Ⅲ 型。Casagrande等^[35]报道在巴西农场养殖的鹌鹑的弓形虫基因型为#87。Langoni等^[36]发现屠宰场的鸵鸟基因型为#206, 与一个先前报道引起巴西患者先天性弓形虫病(tgosbr1, ToxoDB#206)的基因型一致, 支持了鸵鸟为弓形虫污染环境的哨兵。Zhu等^[37]报道中国常见的鹌鹑感染弓形虫的基因型为Toxo#9, 与中国哺乳动物、啮齿类动物感染的主要优势基因型Chinese 1, 即Toxo#9一致, 为监测和控制鹌鹑的弓形虫的感染情况提供依据(表2)。

表2

Tab.2

表2(Tab.2)

表2 主要禽类的弓形虫基因型 Tab.2 Genotype of Toxoplasma gondii in main birds Host Location Time Tissue Genotype ToxoDB Reference Ducks Egypt 2003 H, BR, BL, Ⅲ Dubey et al[31] Ducks Iran 2007 H, M Ⅲ Zia et al[29] Ducks Malaysi 2013 I/Ⅱ Puvanesuaranet al[38] Domestic goose USA 2007 H, BR, BL Ⅱ Dubey et al[39] Domestic geese China 2013 BR, BL Ⅱ Rong et al[40] Quails Brazilian 2015 M #87 Casagrande et al[35] Quails China 2017 M Chinese 1 #9 Zhu et al[37] Ostriches Brazilian 2015 H, BL Atypical #206 Langoni et al[36] Note: H, Heat; BR, Brain; BL, Blood; M, Muscle; A, Atypical.

表2 主要禽类的弓形虫基因型 Tab.2 Genotype of Toxoplasma gondii in main birds

鸟类是人们旅游观赏的重要宠物之一, 主要的观赏鸟类有原鸽、黑盖、孔雀、鹦鹉、鸦类等。塞尔维亚、葡萄牙报道的原鸽弓形虫基因型有典型的Ⅰ 型、Ⅱ 型、Ⅲ 型。Chen等^[41]报道在中国福建野生动物园的黑盖、孔雀和虎皮鹦鹉的三种宠物鸟进行检测, 其弓形虫基因型分别为ToxoDB#9、ToxoDB#2和ToxoDB#10, 表明野生动物园宠物鸟存在弓形虫传播风险。Salant等^[42]报道来自以色列的散养寒鸦、家鸦弓形虫基因型均为Ⅱ 型, 结论表明人口密度和鸦类弓形虫感染率呈现正相关。Cooper等^[43]研究发现澳大利亚的牡丹鹦鹉感染弓形虫后, 出现严重的神经系统症状, 肉眼检查发现脑出血, 脾肿大, 肝炎, 右心室增厚等。脑病变组织切片海绵状变化, 有弥漫性、非化脓性脑炎。弓形虫基因型为非典型II型, 该基因型先前澳大利亚野生动物有记录, 表明弓形虫可通过环境途径传播(表3)。

表3

Tab.3

表3(Tab.3)

表3 人工饲养观赏鸟的弓形虫基因型 Tab.3 Artificial feeding ornamental bird Toxoplasma gondii genotype Host Location Time Tissue Genotype ToxoDB Reference Pigeons Serbia 2014 H, BR Ⅱ /Ⅲ Markovic et al[44] Pigeons Portugal 2014 BL, T I/Ⅱ /Ⅲ Vilares et al[45] Pigeons Portugal 2008 BR I/Ⅱ /Ⅲ Waap et al[46] Black-capped China 2015 H, T Chinese 1 #9 Chen et al[41] Peacock China 2015 H, T #2 Chen et al[41] Budgerigar China 2015 H, T #10 Chen et al[41] Corvusmonedula Israeli 2013 BR, T Ⅱ Salant et al[42] Corvus splendens Israeli 2013 BR, T Ⅱ Salant et al[42] Lovebird Australia 2015 BR #3, II-A Cooper et al[43] Note: H, Heat; BR, Brain; BL, Blood; M, Muscle; A, Atypical.

表3 人工饲养观赏鸟的弓形虫基因型 Tab.3 Artificial feeding ornamental bird Toxoplasma gondii genotype

目前, 全球报道的野生珍稀鸟类约20种左右, 根据《世界自然保护联盟》(IUCN)濒危物种红色名录(IUCN.Org:https://www.iucn.org/)、《国家保护有益的或者有重要经济、科学研究价值的陆生野生动物名录》、《国家重点保护野生动物名录》等法律法规及其公约的相关规定, 将目前报道的感染弓形虫的野生珍稀鸟类进行归类, 明确其所受保护的等级, 为后续的野生珍稀鸟类弓形虫基因型研究及其保护提供一定参考^[47]。表4所列的自然野生珍稀鸟类, 大多为重点保护野生动物, 其感染弓形虫为地区散发, 时有报道, 发病的鸟类数量通常为个例。自然珍稀鸟类弓形虫基因型大多为典型Ⅱ 型、Ⅲ 型, Ⅰ 型相对较少。此外, Su等^[48]报道的美国夏威夷黑雁(Branta sandvicensis)被列入2012年《世界自然保护联盟》(IUCN)濒危物种红色名录“ 易危” (VU)的受威胁级别, 发现其弓形虫基因型为ToxoDB#261、ToxoDB#262。Aubert等^[49]报道的法国灰林鸮(Strix aluco)在我国为国家二级保护动物, 其弓形虫基因型为Ⅱ 型。Dubey等^[50]报道的哥斯达黎加彩虹巨嘴鸟(Ramphastos sulfuratus sulfuratus), 其弓形虫基因型非克隆系典型Ⅰ 型、Ⅱ 型, 还发现Ⅲ 变异型, 为ToxoDB#52首次报道弓形虫从彩虹巨嘴鸟分离。Zhu等^{[51, 52, 53]}报道的中国新疆地区的七彩山鸡(Phasianus colchicus Linnaeus)、家麻雀(Passer domesticus), 中国兰州地区的家麻雀(Passer domesticus)以及中国吉林地区的黄雀(Carduelis spinus)、小云雀(Alauda gulgula)的弓形虫基因型均为为Ⅱ 变异型, 花脸鸭(Anas formosa)为Chinese 1型, ToxoDB#9, 其中黄雀、小云雀和花脸鸭均被列入列入中国国家林业局2000年8月1日发布的《国家保护有益的或者有重要经济、科学研究价值的陆生野生动物名录》(表4)。

表4

Tab.4

表4(Tab.4)

表4 自然野生珍稀鸟类的弓形虫基因型 Tab.4 Genotype of Toxoplasma gondii in natural wild rare birds Level Host Location Time Tissue Genotype ToxoDB Reference IC-2013-LC Canada gees America 2004 T Ⅲ Dubey et al[54] IC-2012-LC Mute swan America 2013 H Ⅲ #2#216 Su et al[55] IC-2013-LC4 Canada geese America 2016 H II/III #1#2#4#266 Verma et al[56] IC-2012-VU Hawaiian Geese America 2016 BL, T #261#262 Su et al[48] IC-2013-LC Woodpecker America 2007 BR Ⅲ Gerhold et al[57] IC-2012-LC Woodpecker Norway 2014 BR, T Ⅱ Jokelainen et al[58] IC-2012-LC Sturnus vulgaris Iran 2013 T Ⅱ /Ⅲ Khademvatan et al[30] IC-2014-LC Tawny Owl France 2008 BR II Aubert et al[49] IC-2012-LC Toucan Costa Rica 2008 BR, BL non-clonal I, #52 Dubey et al[50] Guinea fowl Brazil 2011 BL Ⅱ Dubey et al[59] IC-2012-LC Pheasan China 2012 M II-V #3 Zhu et al[51] IC-2012-LC Gallus gallus Nicaragua BL I, II, III, #52 ToxoDB Columba livia Iran 2013 T Ⅱ /Ⅲ Khade et al[30] CT-2010-LC Eared doves Brazil 2014 BL, T #1#6#17 Barros et al[60] IC-2013-LC House China 2012 M II-V #3 Zhu et al[51] IC-2013-LC House China 2013 H, BR, LU II-V #3 Zhu et al[52] IC-2013-LC House Iran 2013 T Ⅱ /Ⅲ Khade et al[30] IC-2009-LC Eurasian Siskin China 2015 BR II-V #3 Zhu et al[53] IC-2012-LC Oriental Skylark China 2015 BR II-V #3 Zhu et al[53] IC-2012-LC Anas formosa China 2015 H, LU Chinese 1 #9 Zhu et al[53] IC-2012-LC Tree sparrows China 2012 M I #10 Zhu et al[51] IC-2013-LC Red hawk America 2013 BR I/Ⅱ #10/#5 Su et al[61] IC-2013-LC Griffon vultures Israeli 2013 BR, T Ⅱ Salant et al[42] Note: H, Heat; BR, Brain; BL, : Blood; M, Muscle; LU, Lung; A, Atypical; V, Variant; ICUNCEP-IC, World Conservation Union Catalog of endangered species; LC, 低危; VU, 易危; CTWPSUESS-CT, Catalog of terrestrial wildlife protected by the state or useful in economic and scientific research

表4 自然野生珍稀鸟类的弓形虫基因型 Tab.4 Genotype of Toxoplasma gondii in natural wild rare birds

目前, 关于鸟类弓形虫基因型的研究报道相对较少, 鸟类作为弓形虫传播的重要的中间宿主动物群体, 目前针对于鸟类弓形虫主要基因型中散养家鸡Ⅰ 型、Ⅱ 型、Ⅲ 型均有, 其中Ⅲ 型居多; 散养家鸭、家鹅、鹌鹑、鸵鸟等主要禽类以及原鸽、黑盖、孔雀、鹦鹉、鸦类等观赏鸟类, 有典型的Ⅰ 型、Ⅱ 型、Ⅲ 型以及chinese1型; 雁雀等野生珍稀鸟类, 出现典型的Ⅱ 型、Ⅲ 型以及Ⅱ 型非典型基因型, 其基因型丰富度较高。

鸟类弓形虫的研究鸡、鸭、鹅等禽类是人类动物源性食品主要来源之一, 观赏饲养鹦鹉、鸽子等动物人工宠物鸟类成为人们旅游观光、休闲娱乐方式之一, 鸟类弓形虫的感染率、基因型、毒力的研究对于公共卫生、食品安全、旅游行业具有重要意义。对于野生珍稀迁徙候鸟的弓形虫的基因种群结构、毒力相关因子、传播路线途径、种间遗传进化等是未来研究的热点。随着鸟类弓形虫基因型研究的不断深入和拓展, 相关的种群结构等生物信息将逐步得以丰富。